En 1922, le Golf Club de Genève a été fondé à l’initiative d'Edouard Weber, directeur de la Société des intérêts de Genève, et de quelques diplomates de la Société des Nations. Après avoir d’abord voulu créer un véritable Country Club avec des courts de tennis et des écuries au Lignon, le choix s’est finalement porté sur Onex, car il était facilement accessible en tramway. L’année suivante, le parcours de 18 trous fut aménagé, le premier départ se trouvait à l’emplacement de l’actuelle école du Cycle du Marais et le bâtiment de l’actuelle Auberge d’Onex servait de premier et modeste clubhouse.

Pendant la Seconde Guerre mondiale, les fairways ont été utilisés comme terres agricoles conformément au Plan Wahlen. Après la Seconde Guerre mondiale, les professeurs de golf étaient G. Barras et E. Costaz. Le club comptait 200 membres. Les records de parcours étaient les suivants: Amateurs: Capitaine F. Francis et Nadi Berruti, 63; professionnels: Alex Ross, 62. Le parcours de 18 trous avait un SSS de 71.

Au milieu des années 1950, le nombre de membres était passé à 250. La longueur du parcours a été portée à 6000 yards. Les records étaient détenus par les amateurs Nadi Berruti et Otto F. Dillier (67) et le professionnel A. Miloda (69). Les tarifs pour les visiteurs s’élevaient à 10 francs par jour. Dans les années 1960, le terrain mesurait 6800 yards avec un SSS de 73.        
Dès 1960, des plans ont été publiés qui prévoyaient la construction d’une route traversant le parcours d’Onex. En 1969, le canton de Genève a racheté le terrain au Golf Club de Genève. A l'origine, il était prévu de construire l’Université III et un campus sur ce site.

Après des années de recherche, un terrain a été trouvé sur le Domaine de Bessinge à Cologny pour la construction d’un nouveau terrain de golf. L’architecte de golf Robert Trent Jones Senior s'est chargé de la construction du nouveau terrain qui a été inauguré en 1973. Juste avant le déménagement, le club comptait 550 membres.

Aujourd’hui, le clubhouse d’origine est devenu l’Auberge d'Onex, tandis que le deuxième clubhouse, ouvert encore en 1965, est utilisé par les Evaux (Onex) comme partie du centre intercommunal de sport, de détente et de nature. De nos jours, le site de 55 hectares comprend des terrains de football, un stade d’athlétisme, un skate-park, une aire de jeux pour enfants, un parc d'aventure, une piste de jogging, des courts de tennis et un parcours de disc golf de 18 trous, qui a accueilli le championnat d’Europe de disc golf en 2014.